藤林正保更是趁著丹下砦中一片混亂之際，將水野忠光、山口重俊、山口飛驒守三人先後刺殺。
柘植玄蕃頭、真木與十郎、真木宗十郎、伴十左衛門尉等人並不知曉來犯的上杉軍數量到底有多少，在獲知水野忠光、山口重俊、山口飛驒守三名守將已經被討取的訊息後，頓時喪失了戰意，直接倉皇逃離丹下砦。
其中，柘植玄蕃頭、真木與十郎二人還在強渡天白川之際不慎從馬上墜入河中溺亡。
與此同時，坐鎮於光正寺之中的織田秀敏、飯尾定宗等將在遭到伊賀組忍者的襲擊後，倒是很快恢復了鎮定，並下令馬廻眾斬殺意圖衝入大殿的足輕、那邊、武士、陣夫。他們一面加強光正寺大殿周邊的守備，以防上杉軍趁機潛入大殿之中行刺殺之事；一面派遣使者前去周邊的善照寺砦、丹下砦，要求兩砦加強戒備，並分出一部分軍勢前來加強本陣的守備。
令織田秀敏、飯尾定宗所沒有料到的是，這時的丹下砦已自顧不暇，而且中島砦還遭到了上杉軍的夜襲。
儘管鎮守在善照寺砦的佐久間信晴、佐久間信盛父子及時派出了兩百餘軍勢前去馳援本陣光正寺，但於事無補。
隨著丹下砦的守軍大量逃散後，藤林正保就帶著伊賀組忍者們趁機混入織田軍的潰兵之中，成功進入了光正寺中，並與先前潛伏在光正寺背後的十名忍者合流後，就立即對光正寺的織田軍發起突襲。
因伊賀組忍者們皆與織田軍的裝扮相同，且身後皆有木瓜紋旗指物，使得光正寺中的織田軍才在焙烙玉爆炸的驚恐中稍稍恢復鎮定，卻又驟然被襲，神經頓時崩潰。
不少織田軍足輕、農兵紛紛驚叫起來，甚至還有一部分人開始自相殘殺，很快就發生了大規模的炸營。永田彌左衛門、成田六介、井口太郎左衛門等織田軍有名武士皆先後在混亂之中被己方誤傷而亡。
眼見局勢已無法控制，織田秀敏、飯尾定宗二人被迫在馬廻眾的護衛下，一路逃往末森城。
而駐守在星崎城的多胡右衛門尉在察覺有零零散散的織田軍已強渡天白川后，還以為是準備對己方城池兵砦進行夜襲，便當即率兩百餘軍勢從城內衝出，對織田軍潰兵來了個半渡而擊。
這支強渡天白川的織田軍潰兵正是原丹下砦的守軍，本就士氣低落，如同驚弓之鳥一般，在遭到上杉軍突襲後，直接一觸即潰。
可多胡右衛門尉卻是緊追不捨，對織田軍的潰兵展開追擊。最後，在討取真木宗十郎、伴十左衛門尉等人以下一百餘織田軍後才返回星崎城之中。
另一邊，中島砦雖然在遭到了上杉軍鐵炮、火矢的攻擊後，隨之用弓矢進行反擊，但畢竟兵力寡少，很難對上杉軍造成有效殺傷。
加上光正寺的織田軍本陣遭到襲擊、織田信長名代織田秀敏敗走、丹下砦陷落等諸多不利訊息傳來後，梶川高秀就再也無法堅持下去了。
為了避免守軍遭到上杉軍的全殲，梶川高秀便趁著上杉軍尚未對中島砦完成合圍之際，主動率守軍棄砦而逃，退往善照寺砦，與佐久間信晴、佐久間信盛父子進行合流，而後再從長計議。
但梶川高秀所部在撤離的途中並非一帆風順。
連線扇川兩岸的中島橋是一座浮橋，在八條定繁率軍突襲之時就已經命麾下軍勢向中島橋射出火矢。織田軍在倉促撤離之時，也沒有餘力去撲滅中島橋的火勢，只能選擇強渡扇川北上。
因夜間能見度低，使得不少織田軍足輕、農兵在強渡的過程中溺亡。等到梶川高秀率殘部進入善照寺砦後，身邊就只剩下不到兩百人了。
至此，鳴海城周邊僅剩下善照寺砦一砦還在織田家的控制之中。
雖說鳴海城之中尚有守軍七百餘人，但只有矢野綱直所部的五百左控鶴備常備軍勢是值得信賴的，其餘兩百餘軍勢皆是山口教繼的舊臣，以及臨時徵召的軍勢。
矢野綱直深知鳴海城的重要性，並沒有及時從城中殺出。就算獲知了城外大部分織田軍已經退走，他已然沒有放鬆警惕，反而是進一步加強戒備，以免織田軍再度捲土重來。
即便八條定繁在梶川高秀放棄中島砦後趁機將其奪取，但並沒有進一步擴大戰果。
在八條定繁看來，己方兵力寡少，若是孤軍深入，稍有不慎極有可能會全軍覆沒，屆時還會進一步惡化東尾張一帶的形勢，反而得不償失。
再加上善照寺砦守將佐久間信晴、佐久間信盛父子防禦完善，絲毫沒有可乘之機，這就使得八條定繁在接應藤林正保所率的伊賀組後，便命家臣渡部藏人率三百左控鶴備常備軍勢，以及攜帶一百挺鐵炮進駐中島砦，以此來加強鳴海城的側翼防備。
當身在巖崎城外的織田信長獲知了鳴海城外的敗績後，起初還不相信，以為是上杉軍的偽報。等到佐久間信晴、佐久間信盛、梶川高秀等將多次派來告急的使者後，他便意識到自己在短時間內很難再對鳴海城、大高城方面發起大規模攻勢了。
織田信長自知眼下就算攻落了巖崎城，對於尾張全域性的形勢也無法挽回鳴海城方面的敗局。在經過一番權衡後，他為了避免上杉軍趁機攻向本據清州城，就安排林光利、加藤勘三郎、柴田勝家、小關三五郎等領地鄰近巖崎城的家臣們對巖崎城進行牽制，自己則是率本隊迅速南下至島田城，收攏從光正寺、丹下砦方向潰逃而來的己方敗軍。
雖然織田家此次兵分兩路，且聲勢浩大的收復了巖作城、大草城、米野木城、矢野城、藤枝城、折戶城、前熊寺城等鄰近三河境目地帶的不少城池兵砦，但因主力軍勢於鳴海城外遭到上杉軍夜襲後潰敗，就導致織田信長的收復失地之舉只好半途而止。
